Die Serie handelt von der neuenglischen Kleinstadt Chester’s Mill, die eines Tages von einer durchsichtigen und schalldichten Kuppel von der Außenwelt abgeschnitten wird. Die eingeschlossenen Menschen versuchen mit der Situation klarzukommen. Bei Berührung der Kuppel explodieren technische Geräte, die der Berührende bei sich trägt, was einigen Einwohnern zum tödlichen Verhängnis wird. Nachdem „Duke“ Perkins, Sheriff der Stadt, bei einem solchen Unfall wegen seines Herzschrittmachers stirbt, nimmt Deputy Linda Esquivel seinen Platz ein und versucht, die Ordnung in der Stadt aufrechtzuerhalten. Das Militär lässt das Gebiet um die Kuppel räumen und bezieht zunächst Stellung, um diese zu erforschen. Als schließlich mittels eines Bombenangriffs (MOAB) versucht wird, die Kuppel zu zerstören, wird zwar das Land außerhalb dieser verwüstet, erstaunlicherweise übersteht die Kuppel selbst und der darin eingeschlossene Teil von Chester's Mill den Angriff unbeschadet.

Neben der Suche nach Antworten über die Kuppel behandelt die Serie ebenfalls die individuellen Geheimnisse der Bewohner. So stellt sich Dale Barbara – von allen nur „Barbie“ genannt – als Geldeintreiber heraus, der den heimlich verschuldeten Ehemann von Zeitungsredakteurin Julia Shumway getötet und im Wald vergraben hat. Stadtrat James „Big Jim“ Rennie hat kurz vor dem Auftauchen der Kuppel angefangen, aus anfangs unbekannten Gründen, große Mengen an Propangas in der Stadt zu horten und legt großen Wert darauf, dies – notfalls mit tödlicher Waffengewalt – vor den Stadtbewohnern geheim zu halten. Rennie geht auch bei anderen Gelegenheiten über Leichen und entledigt sich unter anderem des Pfarrers Coggins. Zu seinem psychisch instabilen Sohn Junior hat Big Jim ebenfalls ein angespanntes Verhältnis. Er erfährt, dass Junior seine Ex-Freundin Angie McAlister, Kellnerin im Diner Sweetbriar Rose, aus Eifersucht in einem alten Bunker eingesperrt hat. Big Jim befreit diese aber nicht sofort. Erst als er glaubt, dass alle aufgrund eines Bombenangriffs sterben werden, lässt Rennie Angie frei.

Norrie Calvert-Hill, die zusammen mit ihren Eltern, dem gleichgeschlechtlichen Paar Alice Calvert und Carolyn Hill, eigentlich nur auf der Durchreise ist, erleidet einen seltsamen Anfall, bei dem sie ununterbrochen den Satz „Die rosa Sterne fallen vom Himmel.“ wiederholt. Denselben Anfall bekommen Angies Bruder Joe und später auch Angie selbst. Im Verlauf der ersten Staffel werden Joe und Norrie ein Paar und merken, dass sie beide und die Kuppel etwas verbindet. Im Wald finden sie schließlich ein von einer kleineren Version der Kuppel umgebenes mysteriöses Ei, von dem sie glauben, dass es die Kuppel steuert oder zumindest großen Einfluss auf sie hat. Die drei entdecken auch, dass das Ei auf das Auflegen von vier zu bestimmten Personen gehörenden Händen auf die Minikuppel reagiert. Innerhalb der Kuppel befindet sich eine lebendige Raupe, die schon bald zu einem Monarchfalter werden wird. Dieselben Schmetterlinge haben sie schon früher im Zusammenhang mit der großen Kuppel entdeckt. Angies Vermutung, dass Junior der gesuchte Vierte im Bunde ist, da er bereits vor Jahren unter denselben Anfällen wie die drei litt, bestätigt sich. Dabei kommt zudem heraus, dass Juniors verstorbene Mutter vor ihrem Selbstmord Bilder gemalt hat, die sich auf die aktuellen Ereignisse in Chester's Mill beziehen.

Unerwartet tritt Maxine Seagrave in Erscheinung, die – wie sich herausstellt – die Auftraggeberin Barbies ist und zudem mit Sheriff Perkins, Reverend Coggins und Big Jim Rennie in Drogengeschäfte verwickelt war. Perkins und Rennie ließen Propangas in der Stadt horten, im Gegenzug sollte Maxine ihr „Geschäft“ fern von Chester’s Mill halten. Maxine erpresst Barbie gegenüber Julia, mit der er inzwischen eine Affäre hat. Als Julia mit Linda neben den Hintergründen des Drogengeschäfts auch auf die Wahrheit über ihren Mann stößt und Barbie erklärt, dass dieser seinen Tod geplant und provoziert hat, um Julia durch eine Lebensversicherung finanziell zu versorgen, hat Maxine kein Druckmittel mehr gegen Barbie in der Hand. Infolgedessen schießt sie Julia nieder. Während Big Jim sich Maxines entledigen will, besteht Barbie darauf, sie am Leben zu lassen und zu verhaften. Er erschießt Maxine trotzdem kurzerhand und hat dasselbe auch mit Barbie vor. Linda platzt jedoch in die Situation hinein und verhindert dies. Barbie nutzt den Moment, um zu fliehen, während Big Jim ihn anschließend vor den Bürgern von Chester’s Mill diskreditiert und die Todesstrafe für die angeblich verübten Verbrechen fordert. Da Julia überlebt hat und die einzige ist, die bezeugen kann, dass Jim die ganze Stadt belügt, bringt Angie sie in einen Abstellraum im Krankenhaus, damit sie niemand findet. Barbie muss sich letztlich stellen und wird verhaftet.

Währenddessen haben Joe, Norrie, Angie und Junior eine Vision mittels Berührung der Kuppel erhalten, die sie so auslegen, dass Big Jim getötet werden muss. Zunächst nimmt Junior seinen Vater in Schutz, doch auch er wird zunehmend von Zweifeln geplagt. Wenig später werden Joe und Norrie von Jim kurzzeitig festgenommen, der inzwischen Kenntnis über die Minikuppel und das Ei erlangt hat. Während er weiter versucht, Barbie dazu zu bringen, sich öffentlich für schuldig zu erklären, schlüpft der Monarchfalter in der kleinen Kuppel, was von Joe, Norrie, Carolyn und Ben beobachtet wird. Sie werden von Linda entdeckt, die die Kuppel sofort konfiszieren will. Der Falter beginnt in der Minikuppel umher zu fliegen und erzeugt schwarze Flecken an den Stellen, an denen er sie berührt, bis er schließlich zu Boden fällt und die gesamte Kuppel schwarz wird. Mit Entsetzen beobachten die Umstehenden, wie dasselbe auch mit der großen Kuppel passiert.

Julia wacht inzwischen auf und erfährt von Angie in groben Zügen, was los ist. Sie will trotz der Gefahr durch Big Jim versuchen, Barbie zu helfen. Linda informiert über Funk die anderen über die kleine Kuppel und ruft dadurch auch Junior und Big Jim herbei. Als sie versucht, die Kuppel zu berühren, wird sie wie andere vor ihr (mit Ausnahme von Joe, Norrie, Angie und Junior) verletzt und verliert das Bewusstsein. Junior erscheint als erster und wird von den anderen überzeugt, die Kuppel vor Jim zu verstecken. Dieser findet wenig später Linda alleine vor, die gerade wieder zu sich kommt. Angie und Julia nutzen den Moment aus, um Barbie zu befreien und finden sich mit den anderen drei und der Minikuppel in der alten Zementfabrik ein. Als die vier die kleine Kuppel wieder berühren, zerfällt sie. Der Falter darin scheint zunächst tot, doch nachdem Norrie ihn berührt hat, erwacht er wieder zum Leben. Da er zu Barbie fliegt, der noch immer Handschellen trägt, sieht Joe sich in seiner Vermutung bestätigt, dass er der „Monarch“ ist, den die Kuppel ihnen zuvor ebenfalls angekündigt hat. Während die meisten anderen Bürger im Glauben, ihr Untergang stehe bevor, in Scharen in die Kirche gehen, und Jim versucht, sie zu beruhigen, leuchtet das Ei der Minikuppel plötzlich auf und droht das Gebäude einstürzen zu lassen. Doch als Julia es in die Hand nimmt, beruhigt es sich wieder, woraus Barbie folgert, dass – statt ihm – sie der Monarch ist. Junior scheint derweil seinen Glauben an Big Jim wiedergewonnen zu haben und richtet seine Waffe gegen Julia, weil er ihr die Wahrheit über seinen Vater nicht glauben will. Als er sie mit vorgehaltener Waffe anweist, ihm das Ei zu übergeben, wirft sie es Angie, Joe und Norrie zu, die daraufhin damit weglaufen. Barbie verwickelt Junior in einen Kampf und ermöglicht dadurch auch Julia die Flucht. Aufgrund der Handschellen wird er von Junior überwältigt und erneut festgenommen.

Inzwischen entdeckt Linda in Joes Scheune den an die Wand geschriebenen Satz „Die rosa Sterne fallen vom Himmel.“ und informiert Jim darüber. Der erklärt ihr daraufhin, dass seine Frau kurz vor ihrem Tod denselben Satz immer wieder gesagt hat und zeigt Linda ein anderes von ihr gemaltes Bild, auf dem rosa Sterne am Himmel und ein schwarzes Ei am Erdboden zu sehen sind, genau wie jenes, mit dem Angie, Joe, Norrie und Julia nun in den Wald fliehen. Als Norrie versucht, mit dem Ei Kontakt aufzunehmen, erscheinen die Erzeuger der Kuppel in der Gestalt ihrer verstorbenen leiblichen Mutter Alice vor ihnen. Alice erzählt, dass diejenigen, welche die Kuppel in die Stadt gebracht haben, Chester’s Mill beschützen wollen. Wenn das Ei von Joe und den anderen beschützt wird, werde die Kuppel wieder Licht durchlassen. Andernfalls wäre es das Ende der Stadt. Jim fordert Julia über Funk auf, ihm das Ei zu übergeben, weil er ansonsten, Barbie an dem neu errichteten Galgen hängen lassen wird. Julia lässt die Frist schweren Herzens verstreichen und versenkt das Ei zu dessen Schutz im nahe gelegenen See. Daraufhin steigen rosa Sterne aus diesem gen Himmel und vertreiben das Schwarz der Kuppel, die allerdings nicht – wie vorher – durchsichtig wird, sondern die Stadt in ein grelles Weiß taucht.